王珣的仕途之路始于桓温身边，担任掾属期间，与同僚谢玄深受桓温青眼。随后，他转任主簿，在北伐中负责军中的重要事务，军中文武百官都熟知他的存在。太和四年（369年），豫州刺史袁真因被指责而叛归前燕，被王珣参与讨伐平定。在太和六年（371年），王珣因功被封东亭侯，并历任大司马参军、琅邪王友。
宁康元年（373年）桓温去世后，王珣调任中军将军桓冲的长史、给事黄门侍郎。这时期，他与谢氏结下了姻亲，但彼此猜嫌，最终导致离婚，使得两家成为仇敌。当时在朝堂上掌权的人物，便以此意愿推举他为豫章太守，但王珣不愿远离故乡，便未赴职。此后，他又被征召为散骑常侍，然后转任秘书监。
孝武帝即位后，即依赖于他，如同对待心腹宰辅。他与殷仲堪、徐邈、王恭及郗恢等人共同受到皇帝的倾心。但就在这时，其他人物如王国宝等人开始依附会稽王司马道子，而司马道子的关系与孝武帝一度紧张。面对这种情况，孝武帝担忧自己一旦去世，将会引发更多问题，因此分别命这些人才出镇州郡，以备不时之需，同时留下信得过的重臣如王珣在朝廷内担当关键角色。
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